Nachdem Bischof Alderich von Trient im Jahre 1237 die Genehmigung zu einem Burgenbau auf dem „runchenstayn“ genannten Porphyrfelsen am Eingang des Sarntals gegeben hatte, begannen die Herren von Wangen mit dem Bau einer Wehranlage. Die Burg befand sich in einer guten strategischen Lage, von der aus es möglich war, die gesamten Güter, von der Talfer bis zu den Bozner Stadtmauern, zu überwachen. 1277 gelang es Meinhard II. von Tirol, der mit dem Bischof Heinrich von Trient in Fehde lag, dessen Stadt Bozen unter seine Kontrolle zu bringen. Dabei wurde mit großer Wahrscheinlichkeit auch Runkelstein eingenommen und beschädigt, so daß es vermutlich einige Zeit lang nicht mehr bewohnt war und seine Funktion als Wehrburg verlor. Die Burg, die sich nun im Besitz Meinhards II. befand, kam dann zusammen mit den umliegenden Höfen in die Hände seines Bozner Protegés Gottschalk von Bozen oder Gottschalk Knoger, der im Dienst des Landesfürsten aus der Leibeigenschaft bis zum landesfürstlichen Richter von Enn aufgestiegen war. 

Über Gottschalk Knogers Tochter Agnes, die mit Konrad von Schenna verheiratet war, fiel nach deren Tod Runkelstein in einem schiedsgerichtlichen Urteil aus dem Jahre 1341 direkt an ihre Tochter Weirad und nicht an Konrad.

Es vergingen über vier Jahrzehnte bis Runkelstein in die Hände neuer Besitzer gelangte. Die aus einem alten und wohlhabenden Bürgergeschlecht stammenden Bozner Brüder Niklaus und Franz Vintler erwarben die Burg 1385. Niklaus war zu einem bedeutenden Vertrauensmann, Finanzier und vor allem Ratgeber des Tiroler Landesfürsten Herzog Leopold III. aufgestiegen. Durch den Kauf einer Burg konnten die Vintler ihr Selbstbewußtsein ausdrücken und sich mittels ihres Reichtums der adligen Welt nähern. Eine heute nicht mehr vorhandene Bauinschrift vom Jahre 1388 beschrieb den Umfang der Arbeiten auf Runkelstein: Burggraben und Vorwerk wurden errichtet, desweiteren eine Zisterne, Säle, Stuben und Abortanlagen. In einer zweiten Bauphase entstand das Sommerhaus. Aber dies reichte den Vintlern scheinbar noch nicht aus, denn sie ließen die Räume des West-, Ostpalas sowie des Sommerhauses mit Fresken ausmalen. Ebenso wurden große Teile des Innenhofes mit der „Kaiserreihe“  geschmückt, deren Reste noch heute an der Südseite der Bogenhalle zu sehen sind. Somit hatten die Vintler ein Schloß geschaffen, das die adlige Welt um 1400 innen und außen zeigt. Die Reste dieser Malerei bilden das größte erhaltene profane mittelalterliche Freskenprogramm Europas.

Ab 1407 kam es zu Auseinandersetzungen zwischen Herzog Friedrich mit der leeren Tasche, der nun die Herrschaft in Tirol angetreten hatte, und dem Tiroler Adel, der sich im sogenannten Falkenbund gegen ihn zusammengeschlossen hatte. In diese waren auch die Vintler verwickelt, so daß es zur Belagerung der Vintlerschen Burgen kam, Niklaus Vintler seine gesamten Pfandleihen verlor und 1413 verarmt starb. Runkelstein ging an seinen Bruder Franz und seine Schwiegersöhne über, bis in der zweiten Hälfte des Jahrhunderts Erzherzog Sigmund die Burg in seinen Besitz brachte. Dieser ließ sich nicht mehr vom Trienter Bischof belehnen, sondern betrachtete die Burg als sein Eigentum. 1463 bis 1465 stellte er sie dem Fürstbischof Georg Hack, der aufgrund eines Aufstandes Trient verlassen mußte, als Wohnsitz zur Verfügung.  

Bis 1530 blieb die Burg in landesfürstlichem Besitz und erlebte unter Kaiser Maximilian I. eine neue Blüte. Er ließ die Burg instandsetzen und richtete sich im Sommerhaus private Gemächer ein, wobei unter anderem über der Tür zum Tristan-Zimmer und auf dem Kamin des Garel-Zimmers seine Wappen angebracht wurden. Besonderes Interesse zeigte Maximilian für die dortigen Fresken, die er im Stil seiner Zeit restaurieren ließ.

Die Verwaltung der Burg hatten schon unter Sigmund Pfleger übernommen, da der Burgherr nicht mehr dauerhaft auf Runkelstein ansässig war. Maximilian übertrug die Burghut 1493 seinem Kanzler Cyprian von Northeim und 1500 dem „Vater der Landsknechte“ Georg von Frundsberg, die ihrerseits auf Runkelstein Unterpfleger einsetzten. Unter einem von diesen kam es 1520 zur Explosion der Pulverkammer im Erdgeschoß des Bergfrieds. Hierbei wurden, außer dem Bergfried selbst, Teile der Ringmauer und des Ostpalas stark beschädigt; der Unterpfleger wurde unter den Trümmern begraben. Trotz zahlreicher Konflikte mit der landesfürstlichen Regiments- und Raitkammer, die auf dieses Ereignis folgten, behielt Frundsberg die Burghut bis zu seinem Tod 1528. Der Wiederaufbau des Schlosses schritt nur langsam voran, da weder der Nachfolger Maximilians, noch Frundsberg mehr Interesse an der Burg zeigten und  die landesfürstliche Kammer, wohl aufgrund der Türkenkriege und des Bauernaufstandes, keine ausreichenden Gelder zur Verfügung stellen konnte. So kam es zunächst nur zur Instandsetzung des Burgtores, während die Ringmauer und die Dächer in desolatem Zustand verblieben. Nach dem Tode Frundsbergs wurde Runkelstein der direkten Verwaltung des landesfürstlichen Amtes in Bozen unterstellt, bis der Bozner Amtmann Sigmund von Brandis 1530 von König Ferdinand seine Belehnung mit der Burg erwirkte. Diese behielt er bis zu seinem Tode 1536, auch als der Trienter Fürstbischof Bernhard von Cles, Kanzler Karls V. und Vorsitzender des Geheimrates Ferdinands I., die Rückgabe der Oberlehnsherrschaft über Runkelstein an das Trienter Hochstift durchsetzte. 1538 wurden die Grafen von Liechtenstein-Kastelkorn mit der Burg belehnt. Ab 1554 residierte ein Zweig der Familie auf Runkelstein, das Liechtensteiner Wappen von 1574 über dem Burgtor, das auf Graf Hans-Jakob zurückgeht, zeugt heute noch von ihrer Anwesenheit.

Unter den Liechtensteinern setzte jedoch auch der Verfall Runkelsteins ein. 1672 kam es zu einer großen Brandkatastrophe, bei der der Ostpalas stark beschädigt und bis zur Restaurierung Friedrichs von Schmidt in den achtziger Jahren des 19. Jahrhunderts nicht wiederhergestellt wurde. Der letzte Liechtenstein-Kastelkorn, Graf Franz Anton, verzichtete 1759 auf das Lehen, womit Runkelstein in die unmittelbare Verwaltung des Hochstifts Trient überging, das es als bloßen Gutshof nutzte.

Im 19. Jahrhundert begeisterten sich die deutschen Romantiker, allen voran Josef Görres und der Künstlerkreis um Ludwig I. von Bayern, für die Burg, die zu einem herausragenden Symbol dieser Epoche wurde. Infolge des Straßenbaus entlang der Talfer, bei dem ein Stück des Felsens weggesprengt wurde, stürzte 1868 die Nordwand des Sommerhauses ab, was zum Verlust großer Teile der dort vorhandenen Freskenzyklen führte.

1880 kaufte Erzherzog Johann Salvator Runkelstein dem Hochstift Trient ab und machte es 1882 Kaiser Franz Joseph zum Geschenk, der die Burganlage in den achtziger Jahren des 19. Jahrhunderts durch den Wiener Oberbaurat Friedrich von Schmidt sanieren ließ. Auf diesen gehen der neuerbaute Turm und der Ostpalas in seiner heutigen Gestalt zurück.

Im Jahre 1893 schenkte Kaiser Franz Joseph den Bozner Bürgern feierlich die Burg. Runkelstein gehörte nun, wie einst zu Zeiten der Vintler, den Boznern: ein Kreis in der abenteuerlichen Geschichte der ”Bilderburg” hatte sich geschlossen.

Ein neuer Kreis öffnete sich mit den von Anfang der 90er Jahre des 20. Jahrhunderts bis in den April des Jahres 2000 auf Runkelstein durchgeführten Restaurierungsarbeiten, die den Auftakt zu einem neuen Abschnitt in der Geschichte der Burg darstellen: eine neue Erweckung von Runkelstein mit der Sonderausstellung ”Schloß Runkelstein – Die Bilderburg”.

"Niemand"

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